(IERBAM - Deuxième Colloque International de Bactériologie marine — CNRS, Brest, 1-5 octobre 1984
IFREMER, Actes de Colloques, 3, 1986, pp. 333-341
39
GENETIC REGULATION INVOLVED IN THE GEOMICROBIOLOGY OF MANGANESE IN THE MARINE ENVIRONMENT
R.R. COLWELL*, C. SCHUETT** and J. ZELIBOR, JR*
* Department of Microbiology, University of Maryland, COLLEGE PARK, MARYLAND, 20742 (USA)
** Max-Planck Institute for Limnology, P.O. Box 165, 232-PLÔN, (FRG)
ABSTRACT - Recent reports in the literature suggest a plasmid-encoded mechanism for manganese oxidation by
bacteria, To elucidate the role, if any, of plasmids in bacterial manganese oxidation in the marine environment,
manganese-oxidizing bacterial strains, isolated from manganese nodules, sediment and seawater samples
collected from the Pacific Ocean and Mediterranean Sea were examined for the presence of plasmids and their
association with manganese oxidation. Twenty-two of 47 strains of the genera Alcaligenes, Pseudomonas, and
Vibrio harbored single plasmids of various sizes even after prolonged storage. Fourteen of the plasmid-bearing
manganese- oxidizing strains were Pseudomonas spp. and one was a Vibrio sp. Plasmid DNA was not detected
in the remaining manganese-oxidizing strains of Alcaligenes and Vibrio. One of the isolates, Pseudomonas
strain 57, which oxidizes manganese enzymatically, produced manganese oxide from Mn2+, in a buffered
reaction mixture at pH 7.4, when cell-free extracts were used. This strain harbors a single 9Kb plasmid that,
upon curing, displayed a sensitivity to manganese and copper. Also, the cured variant demonstrated a reduced
rate of manganese oxidation, suggesting the mechanism of manganese oxidation to be, in part, plasmidassociated. The cured variant showed no apparent change in phenotype or overall DNA base composition when
compared with its parental strain. It can be concluded that the enzymatic oxidation of manganese by some
marine bacteria may not be exclusively encoded by plasmid DNA. Functions ascribable to the plasmids remain
cryptic, although evidence obtained from the study of Pseudomonas strain 57 suggests that the plasmid is
associated with enzymatic manganese oxidation, perhaps by encoding a detoxification mechanism for manganese and copper. It is hypothesized that self-transmissible plasmids provide marine bacteria with an ecologically
significant strategy for survival in the natural environment since they are able to transfer plasmid DNA coding
for ecologically advantageous functions, such as the ability to oxidize manganese and detoxify heavy metals.
Key words : plasmids, manganese oxidation, marine bacteria.
RÉSUMÉ - Des rapports récents dans la littérature suggèrent que l’oxydation du manganèse par les bactéries
serait liée à un mécanisme de codage plasmique. Pour éclaircir le rôle, s’il en existe un, des plasmides dans
l’oxydation du manganèse en milieu marin, des souches bactériennes oxydant le manganèse sont isolées à partir
de nodules de manganèse, de sédiment et d’eau de mer prélevés dans l’océan Pacifique et en mer Méditerranée ;
la présence de plasmides et leur intervention dans l’oxydation du manganèse sont étudiées. Vingt deux des
47 souches du genre Alcaligenes, Pseudomonas et Vibrio possèdent un seul plasmide de taille variée, même à la
suite d’une conservation prolongée. Quatorze des souches porteuses d’un plasmide et oxydant le manganèse
sont des Pseudomonas spp. ; une est un Vibrio sp. L’ADN plasmique n’est pas détecté chez les autres souches
d’Alcaligenes et de Vibrio qui oxydent le manganèse. Un des isolats, un Pseudomonas souche 57, qui oxyde le
manganèse de façon enzymatique, produit de l’oxyde de manganèse à partir de Mn2+ dans un mélange
réactionnel tamponné à PH 7.4, par utilisation d’extraits de cellules libres. Cette souche possède un plasmide de
9 Kb, qui sur traitement, manifeste une sensibilité au manganèse et au cuivre. De plus, le taux d’oxydation du
manganèse par le variant traité est réduit, suggérant que le mécanisme d’oxydation du manganèse serait en
partie associé à un plasmide. Le variant traité ne montre pas de changement apparent de phénotype ou de
composition de base de l’ensemble de l’ADN, par comparaison avec sa souche d’origine. Il peut être conclu que
l’oxydation enzymatique du manganèse par certaines bactéries marines pourrait ne pas être exclusivement
333
IFREMER, Actes de Colloques, 3, 1986, pp. 333-341
39
GENETIC REGULATION INVOLVED IN THE GEOMICROBIOLOGY OF MANGANESE IN THE MARINE ENVIRONMENT
R.R. COLWELL*, C. SCHUETT** and J. ZELIBOR, JR*
* Department of Microbiology, University of Maryland, COLLEGE PARK, MARYLAND, 20742 (USA)
** Max-Planck Institute for Limnology, P.O. Box 165, 232-PLÔN, (FRG)
ABSTRACT - Recent reports in the literature suggest a plasmid-encoded mechanism for manganese oxidation by
bacteria, To elucidate the role, if any, of plasmids in bacterial manganese oxidation in the marine environment,
manganese-oxidizing bacterial strains, isolated from manganese nodules, sediment and seawater samples
collected from the Pacific Ocean and Mediterranean Sea were examined for the presence of plasmids and their
association with manganese oxidation. Twenty-two of 47 strains of the genera Alcaligenes, Pseudomonas, and
Vibrio harbored single plasmids of various sizes even after prolonged storage. Fourteen of the plasmid-bearing
manganese- oxidizing strains were Pseudomonas spp. and one was a Vibrio sp. Plasmid DNA was not detected
in the remaining manganese-oxidizing strains of Alcaligenes and Vibrio. One of the isolates, Pseudomonas
strain 57, which oxidizes manganese enzymatically, produced manganese oxide from Mn2+, in a buffered
reaction mixture at pH 7.4, when cell-free extracts were used. This strain harbors a single 9Kb plasmid that,
upon curing, displayed a sensitivity to manganese and copper. Also, the cured variant demonstrated a reduced
rate of manganese oxidation, suggesting the mechanism of manganese oxidation to be, in part, plasmidassociated. The cured variant showed no apparent change in phenotype or overall DNA base composition when
compared with its parental strain. It can be concluded that the enzymatic oxidation of manganese by some
marine bacteria may not be exclusively encoded by plasmid DNA. Functions ascribable to the plasmids remain
cryptic, although evidence obtained from the study of Pseudomonas strain 57 suggests that the plasmid is
associated with enzymatic manganese oxidation, perhaps by encoding a detoxification mechanism for manganese and copper. It is hypothesized that self-transmissible plasmids provide marine bacteria with an ecologically
significant strategy for survival in the natural environment since they are able to transfer plasmid DNA coding
for ecologically advantageous functions, such as the ability to oxidize manganese and detoxify heavy metals.
Key words : plasmids, manganese oxidation, marine bacteria.
RÉSUMÉ - Des rapports récents dans la littérature suggèrent que l’oxydation du manganèse par les bactéries
serait liée à un mécanisme de codage plasmique. Pour éclaircir le rôle, s’il en existe un, des plasmides dans
l’oxydation du manganèse en milieu marin, des souches bactériennes oxydant le manganèse sont isolées à partir
de nodules de manganèse, de sédiment et d’eau de mer prélevés dans l’océan Pacifique et en mer Méditerranée ;
la présence de plasmides et leur intervention dans l’oxydation du manganèse sont étudiées. Vingt deux des
47 souches du genre Alcaligenes, Pseudomonas et Vibrio possèdent un seul plasmide de taille variée, même à la
suite d’une conservation prolongée. Quatorze des souches porteuses d’un plasmide et oxydant le manganèse
sont des Pseudomonas spp. ; une est un Vibrio sp. L’ADN plasmique n’est pas détecté chez les autres souches
d’Alcaligenes et de Vibrio qui oxydent le manganèse. Un des isolats, un Pseudomonas souche 57, qui oxyde le
manganèse de façon enzymatique, produit de l’oxyde de manganèse à partir de Mn2+ dans un mélange
réactionnel tamponné à PH 7.4, par utilisation d’extraits de cellules libres. Cette souche possède un plasmide de
9 Kb, qui sur traitement, manifeste une sensibilité au manganèse et au cuivre. De plus, le taux d’oxydation du
manganèse par le variant traité est réduit, suggérant que le mécanisme d’oxydation du manganèse serait en
partie associé à un plasmide. Le variant traité ne montre pas de changement apparent de phénotype ou de
composition de base de l’ensemble de l’ADN, par comparaison avec sa souche d’origine. Il peut être conclu que
l’oxydation enzymatique du manganèse par certaines bactéries marines pourrait ne pas être exclusivement
333